Birinci Ulusal Mimarlık Dönemi (İkinci Meşrutiyet’in ilanından 1930’lu yıllara kadar olan dönem) eseri olarak bilinen Vakıf Eserleri Müzesi, ilk Hukuk Mektebi olarak kullanıma başlandı. 1928-1941 tarihleri arasında Hukuk Mektebi olarak kullanılan yapı, sonraları Ankara Kız Sanat Mektebi ve Ankara Yüksek Öğrenim Vakıf Kız Öğrenci Yurdu olarak hizmet verdi. Bir dönem Ankara Müftülüğünce üst katları kiralandı ve aynı dönemde bodrum katı ise Vakıflar Genel Müdürlüğü tarafından aşevi olarak hizmet verdi. Ancak 2004 yılında Ankara Müftülüğü yapıyı boşalttı. Bunun akabinde, Vakıflar Genel Müdürlüğü yapıyı restore ederek 2007’de müze olarak ziyarete açtı. Üç kattan oluşan yapının zemin katında çok amaçlı salon, restorasyon atölyesi ve depo, giriş katında farklı yörelerden halı ve kilimlerin sergilendiği bir sergi salonu bulunmaktadır. Yapının birinci katında ise dört adet sergi salonu bulunmaktadır. Bu sergi salonlarında halı, kilim, ahşap sanatları, ilk vaaz kürsüleri, maden sanatları, sedef kakmalı şamdanlar, çini örnekleri, para keseleri, tarihi mühürler, gül suyu şişesi, sedef kakmalı sakal-ı şerif kutusu fotoğraf makineleri, saatler, padişah vakfiyeleri, önceki yıllarda yurtdışına kaçırılmış ve geri alınmış Kabe örtüleri, Sivas-Divriği Ulu Camii’ne ait kapı kanatları, Ahi Evran Camii’ne ait ahşap paneller gibi kültürel eserler de sergilenmektedir.

Ankara’nın simgelerinden Ulus’taki Gençlik Parkı’nın hemen karşısında bulunan yapı, pazartesi günleri hariç haftanın her günü 09:00-17:00 saatleri arasında ziyaretçi kabul etmektedir. Müzeyi ziyaret etmenin herhangi bir ücreti bulunmamaktadır. Müze daimi sergilerin yanı sıra geçici sergilere de ev sahipliği yapmaktadır. Bu sergiler arasında en önemlileri olarak Necati Aras’ın Anadolu Halı-Kilim ve Yastıkları”adlı sergisi (10-21 Kasım 2008), Ayşe H. Ateş ve Nazlı Pınar Yerin’in “Çini” (20-31 Ekim 2008) adlı sergisi, Zamana Şerh Düşen Katipler Vakıf Eserlerinde Saatler (05 Mayıs - 22 Ağustos 2008) sergisi ve Mehmet Ali Sağlam’ın Portreler (16-27 Şubat 2009) adlı sergisi bulunmaktadır.