İlk olarak 13. 04. 1979 tarihinde Sultanahmet Camii’nin Hünkâr Kasrı’nda Türkiye’nin tek halı müzesi olarak ziyarete açıldı ancak Vakıflar Genel Müdürlüğü’nün müzelerini çağdaş ve modern anlamda yeniden yapılandırma projesi kapsamında 2006 yılında kapatıldı, 2013 yılında Ayasofya İmaretinde yeniden ziyarete açıldı. İmaret, fakirlerin, medrese öğrencilerinin, yolcuların ve misafirlerin günlük yiyecek ihtiyacını karşılamak üzere inşa edilen bir vakıf kurumudur. Ayasofya İmareti, dönemin padişahı I. Mahmut tarafından 1742-1743 yılları arasında Ayasofya’nın kuzeydoğu tarafına inşa edildi. İmaretin doğusunda Topkapı Sarayı’nın Bab-ı Hümayun Kapısı, güneydoğusunda III. Ahmet Çeşmesi yer almaktadır. Tamamen müstakil olan üç kısımlı binanın ön ve arka tarafında birer kapı yer almaktadır. İmaret avlusu ile Ayasofya arasında bir Bizans yapısı olan Hazine Dairesi Kutsal Emanet Binası yer almaktadır.

Vakıflar Halı Müzesi Koleksiyonu, dünyanın en zengin halı koleksiyonlarından biri olarak kabul edilmektedir. Müze koleksiyonu, Selçuklu ve Osmanlı döneminde eski bir İslam geleneği ile camilere, türbe ve külliyelere bağışlanan tarihi ve sanatsal değere sahip halılardan oluşmaktadır. Müze koleksiyonunda, Beylikler dönemi, Erken ve Klasik Osmanlı dönemi Halıları, Orta ve Doğu Anadolu Madalyonlu Halıları ve Halı Seccadeler, Osmanlı dönemi Büyük Boyutlu Uşak Halıları ve Saf Seccadeler yer almaktadır. Müzede ayrıca İran ve Kafkas halıları da yer almaktadır. Kronolojik sırayla ve desen gruplarına göre gelişimlerine uygun olarak üç galeride sergilenen halılara ilişkin motif ve dokuma özellikleri de ayrıntılı olarak paylaşılmıştır.

Beylikler dönemi, Erken ve Klasik Osmanlı dönemine ait halıları müzenin birinci galerisinde, Orta ve Doğu Anadolu Madalyonlu Halıları ve Halı Seccadeler müzenin ikinci galerisinde, Osmanlı dönemi Büyük Boyutlu Uşak halıları ve Saf Seccadeler ise müzenin üçüncü galerisinde sergilenmektedir. Beylikler dönemi halıları (XIV.-XV. yüzyıl Hayvan Figürlü Anadolu Halıları) olarak bilinen bu grubun XV. yüzyıla ait en gelişmiş örnekleri birinci galeride sergilenmektedir. Bu galeride ayrıca Anadolu Selçuklu Mimarisi süsleme unsurlarını da yansıtan halılar ile XVI. ve XVII. yüzyılda dokunan yıldız madalyonlu, çintemani desenli ve Kuşku Uşak halılarından bir seçki yer almaktadır. İkinci galeride yer alan Orta ve Doğu Anadolu Madalyonlu halılar bu bölgenin geleneksel motif anlayışı ile dokunur. Anahtar deliği motifli halıların en önemli örneklerine de yer veren galerideki halılar arasında Manisa-Gördes, Konya-Karapınar, Milas ve Hereke’de dokunmuş halı seccade örnekleri de yer almaktadır. Müzenin üçüncü galerisinde sergilenen Klasik Osmanlı halıları ve madalyonlu Uşak halıları da ilgi çeken eserler arasındadır. Müze çağdaş müzecilik yaklaşımlarından hareketle teknoloji uygulamalarının önemli örneklerine ev sahipliği yapmaktadır. Üçüncü galeride Zeminde yer alan interaktif uygulama, Edirne ve İstanbul camilerinden getirilerek müzede sergilenen Uşak halıları nakkaşlarca oluşturulan zengin desen repertuarıyla ziyaretçilerine görsel bir ziyafet sunmaktadır. Yine müzenin giriş galerisinde Osman Hamdi Bey’in Halı Tüccarı isimli tablosuna ilişkin dijital ekranda bir canlandırmaya yer verilmiştir.